Половая коммуникация насекомых в значительной степени зависит от феромонов - химических аттрактантов, которые специально позволяют самцам и самкам того или иного вида спариваться. Половые феромоны являются отличительными для самцов и самок одного вида. Даже самые незначительные различия, например, наблюдаемые при образовании новых видов, обеспечивают прекращение спаривания, поскольку самцы и самки находят друг друга только по безошибочному запаху своих сородичей.

Большинство феромонов насекомых представляют собой пахучие молекулы, содержащие углерод-углеродные двойные связи. Известно, что такие двойные связи легко разрушаются озоном. "Мы уже знали, что загрязнители окружающей среды, такие как озон и оксид азота, разрушают цветочные ароматы, делая цветы менее привлекательными для их опылителей. Поскольку соединения с двойными связями углерода особенно чувствительны к разрушению озоном, а почти все половые феромоны насекомых содержат такие двойные связи, мы задались вопросом, влияет ли загрязнение воздуха на то, насколько хорошо самки и самцы насекомых находят и идентифицируют друг друга во время спаривания", - говорит Маркус Кнаден, возглавляющий Группу поведения, управляемого запахами, на кафедре эволюционной нейроэтологии и ведущий автор исследования, опубликованного 14 марта в журнале Nature Communications.

Кнаден также принимал участие в исследовании о влиянии загрязнения воздуха на мотыльков, опубликованном в 2020 году в журнале Journal of Chemical Ecology.

Для изучения влияния озона на брачное поведение модельной мухи Drosophila melanogaster ученые сначала разработали систему воздействия озона на мух, которая могла бы имитировать уровень озона в воздухе, который сегодня часто измеряется в городах летом. Для этого исследователи должны были создать непрерывный поток воздуха с точно определенным уровнем озона, что осложняется тем, что озон не является стабильным химическим соединением и легко разлагается. В то же время мухи часто переносят очень небольшое количество феромонов даже при нормальных условиях.

"Поэтому нам нужен был метод, который позволил бы нам измерить даже крошечные количества феромонов на отдельных мухах, которые до измерений подвергались воздействию озона или нет. Для этого мы использовали так называемую термическую десорбционную установку, соединенную с газовым хроматографом/масс-спектрометром, что позволило нам измерить крошечные количества запахов, выделяемых отдельными мухами", - говорит первый автор работы Нанджи Цзян, описывая технические трудности.
Озон разрушает углерод-углеродные двойные связи в феромонах

В ходе экспериментов самцы мух подвергались воздействию слегка повышенной концентрации озона. Затем ученые измерили, продолжают ли мухи выделять свой феромон. Когда мухи в течение двух часов подвергались воздействию 100 ppb (частей на миллиард, что соответствует концентрации 10-9) озона, измеренные уровни феромонов значительно снизились по сравнению с контрольной группой, которая подвергалась воздействию только окружающего воздуха.

Помимо самцов модельной мухи Drosophila melanogaster, исследователи также протестировали самцов мух восьми родственных видов рода Drosophila. Только у одного вида, Drosophila busckii, выделение специфических мужских феромонов осталось незатронутым после воздействия озона, но эти соединения также не содержат углерод-углеродных двойных связей и поэтому не так легко реагируют с озоном.
Озон резко ухудшает брачное поведение мух

Затем исследователи проверили привлекательность самцов мух для их сородичей. Наблюдения, которые они сделали, были тревожными, что может быть связано, главным образом, с ролью соответствующих феромонов. Они выделяются самцами у видов Drosophila и повышают их привлекательность для самок. В то же время самцы используют запах, чтобы отличать самок от других самцов: В то время как их феромон привлекает самок, он отталкивает других самцов. Во время спаривания самцы передают свой феромон самкам. Только что спарившиеся самки, от которых пахнет феромоном, перестают быть привлекательными для других самцов в течение следующих нескольких часов. Следовательно, повышенный уровень озона не только привел к тому, что самки стали меньше привлекать самцов; напротив, озонированные самцы неожиданно стали интересны своим самкам.

"Мы знали, что повышенный уровень озона может влиять на брачные системы насекомых, потому что разрушение двойных связей углерода, а значит и феромонов, в результате окисления - это не ракетостроение в химии. Тем не менее, мы были потрясены тем, что даже слегка повышенные концентрации озона оказывают такое сильное влияние на поведение мух. Вообще-то, изначально мы хотели сосредоточиться на взаимодействии между самцами и самками. Мы могли бы объяснить, что самцы начинают ухаживать друг за другом после короткого воздействия озона, потому что они, очевидно, не могли отличить озонированных самцов от самок. Однако раньше мы об этом не задумывались. Поэтому нас весьма озадачило поведение подвергшихся воздействию озона самцов, которые выстраивались в длинные цепочки ухаживания", - пишут авторы.

Исследовательская группа также наблюдала влияние высокого содержания озона в воздухе на брачное поведение других видов дрозофил. Даже самцы вида Drosophila busckii были менее успешны в спаривании после воздействия озона, хотя озон не изменяет феромон, который, как было описано, выделяют самцы D. busckii. Однако другие, пока не идентифицированные химические соединения, чувствительные к озону, также могут играть дополнительную роль в их брачном поведении. У восьми из девяти других изученных видов исследовательская группа наблюдала необычное поведение самцов по отношению к другим самцам, подвергшимся воздействию озона. Интересно, что на один вид, D. suzukii, который, как известно, не имеет феромонов, но ухаживает на основе визуальных признаков, повышенный уровень озона вообще не повлиял.

Большинство феромонов насекомых содержат углерод-углеродные двойные связи. Поэтому считается, что озон препятствует сексуальной коммуникации у многих видов насекомых. "Насекомые и их феромоны эволюционировали в течение миллионов лет. В отличие от них, концентрация загрязняющих воздух веществ резко возросла только после индустриализации. Маловероятно, что коммуникационные системы насекомых, которые развивались в ходе эволюции, смогут адаптироваться к новым условиям за короткий промежуток времени, если феромоны вдруг перестанут существовать. Единственным решением этой дилеммы является немедленное сокращение загрязняющих веществ в атмосфере", - говорит Билл Ханссон, руководитель отдела эволюционной нейроэтологии и соучредитель Центра Макса Планка "Химическая экология насекомых нового поколения" (nGICE), который занимается изучением влияния климатических изменений и атмосферных загрязнений на насекомых и их химическую коммуникацию. В частности, исследования сосредоточены на влиянии антропогенного изменения климата на экосистемные услуги насекомых, вспышках инвазивных видов насекомых и распространении переносчиков заболеваний в Европе.

Ученые из Йены хотят изучить влияние озона на более широкий круг насекомых, включая мотыльков, которые обычно следуют за шлейфами феромонов на большие расстояния. Половые феромоны также являются важнейшими сигналами для насекомых, позволяющими им различать сородичей и близкородственные виды. Мы хотели бы выяснить, приводят ли высокие уровни озона к повышению уровня гибридизации, когда близкородственные виды мух живут в одной среде обитания". Наконец, химическая коммуникация у насекомых не ограничивается брачным поведением. Все социальные насекомые, такие как пчелы, муравьи и осы, используют химические сигналы для идентификации членов своей колонии. Мы также изучаем, влияет ли на социальную структуру внутри муравьиных колоний возвращение муравьев после кормежки, во время которой они подвергаются воздействию повышенного уровня загрязняющих веществ. Вы даже не хотите представить себе, что произойдет, если социальные структуры в муравейниках или пчелиных ульях внезапно разрушатся, потому что феромонная связь перестанет работать", - говорит Кнаден, который также изучает поведение пустынных муравьев.

Высокий уровень озона вреден не только для здоровья человека. Современный образ жизни промышленно развитых стран обходится очень дорого для окружающей среды и климата; многие косвенные последствия даже не известны. Нынешнее исследование дает дополнительное объяснение тому, почему популяции насекомых резко сокращаются во всем мире, помимо применения инсектицидов и уничтожения мест обитания. Если химическая связь нарушена из-за загрязняющих веществ в воздухе, они не могут размножаться с достаточной скоростью. Это также может повлиять на многих опылителей, таких как пчелы и бабочки. Тот факт, что 80% наших сельскохозяйственных культур должны опыляться насекомыми, ясно показывает, какой масштаб может принять эта проблема в будущем, если нам не удастся радикально снизить уровень загрязнения воздуха.